Peter Weller nació el 24 de Junio de 1947 en Stevens Point (Wisconsin). Su padre es piloto de la Armada por lo que de pequeño se trasladaba frecuentemente de residencia. Antes de instalarse en Texas, estuvo viviendo varios años en Alemania.

Su músico favorito es Miles Davis y de vez en cuando toca en una banda de jazz, en clubs de Los Angeles con Jeff Goldblum, el que fuera su compañero de reparto en Buckaroo Banzai Across the 8th Dimension (1984).

En 1969, dos semanas después de graduarse en la North Texas State University, debutó en Broadway en la obra Sticks and Bones de David Rabe. Empezó a tener reconocimiento gracias a su papel de Billie Wilson en Streamers, obra dirigida por Mike Nichols. A esta obra siguieron otras producciones como: The Woolgatherer o The Woods. Estuvo bajo las ordenes de Elia Kazan y Lee Strasberg en el famoso Actors Studio.

Su debut cinematográfico se produjo en 1979 en The Early Days. Posteriormente, intervendría en la película de Sydney Lumet Just Tell Me What You Want y coprotagonizaria, junto con Albert Finney y Diane Keaton, Shoot the Moon (Alan Parker, 1982)