Colleton inició su carrera a comienzos de la década de 1980 en Nueva York, donde trabajó con los destacados directores de documentales Albert y David Maysles (Gimme Shelter, Gray Gardens). Luego se convertiría en editora de New York Story para Edgar J. Sherick, donde inició su dilatada colaboración con Scott Rudin. Posteriormente, Colleton se sumó a Rudin en la dirección de la sede neoyorquina de Lawrence Gordon productions. En 1986, cuando 20th Century Fox nombró a Larry Gordon Jefe de Operaciones, Colleton asumió la Vicepresidencia Primera de Producción y la dirección de la sede en Nueva York. Dieciocho meses más tarde, cuando a Scott Rudin lo nombraron Presidente de Producción, Colleton se trasladó a Los Ángeles.

A comienzos de los 90, Fox concedió a Colleton un contrato de producción y se fundó The Colleton Company.