John Hillcoat creció en Norteamérica, Canadá, y la Gran Bretaña. Una carrera en bellas artes le llevó a matricularse en la Escuela de cine Swinburne de Australia, donde produjo dos reconocidos cortometrajes dramáticos, The Blonde´s Date With Death, y Frankie and Johnny. Siguió con una carrera de éxito en la dirección y montaje de videos musicales para artistas como Nick Cave, INXS, Crowded House, Depeche Mode, Robert Plant, Muse y Razorlight, por los que fue objeto de varios premios internacionales, además del premio de la Industria discográfica australiana al mejor director.

Tras tres años de investigar las prisiones de máxima seguridad de Norteamérica y Australia, John coescribió y dirigió su primer largo, Ghost… of the Civil Dead (1988). La cinta resultó nominada a nueve galardones del Australian Film Institute. Su siguiente película, estrenada en 1998, To Have & To Hold (1996), se enmarca en la jungla de Papúa Nueva Guinea, y la protagonizaron Tcheky Karyo y Rachel Griffiths.

El tercer film de John fue el largo The Proposition (2005), protagonizado por Guy Pearce, Ray Winstone, Danny Huston, John Hurt y Emily Watson. La película es un western australiano enmarcado en la Australia profunda; se estrenó en 2006, y resultó nominada a 12 premios del Australian Film Institute, haciéndose con cuatro. Asimismo, también se la nominó a nueve premios Inside Films (IF) (unos galardones que son la elección del público), granjeándose cuatro, entre ellos el de mejor película. La cinta siguió cosechando otros numerosos galardones internacionales.