El éxito llegaría pronto para Alia Shawkat. Su carrera comenzó a la temprana edad de 11 años cuando obtuvo un papel en la serie familiar de la ABC State of Grace. Sin embargo, es más conocida por su papel como Maeby Funke en la serie de la Fox ganadora de un Emmy Arrested Development, donde interpretaba el papel de miembro de una familia disfuncional de Orange County, rebelde y traviesa, que tiene que acostumbrarse a la pérdida de su fortuna. Más recientemente, Shawkat ha participado junto a William H. Macy y Cheryl Hines en la comedia de adolescentes Bart Got a Room, estrenada en el Tribeca Film Festival en abril. La película se centra en un alumno de instituto un poco "pringado" que vive en una comunidad de jubilados de Florida y consigue el apoyo de su mejor amiga (Shawkat) en un intento por lograr una cita con una chica a la que llevar al baile de graduación del colegio.

También podemos ver a Shawkat en Whip It, una comedia dramática del director novel Drew Barrymore, acerca de una adolescente inadaptada que se descubre a sí misma cuando se une a un grupo de "roller derby", una mezcla de carreras en patines y lucha libre. Co-protagoniza junto a Ellen Page como Pash, la divertida y encantadora mejor amiga de Bliss (Page) quien la ayuda a mantenerse bajo control. Otros trabajos cinematográficos de Shawkat incluyen Prom Wars; Rebound (junto a Martin Lawrence); la comedia familiar Un vecino con pocas luces (con Matthew Broderick, Danny DeVito y Kristin Chenowith); Tres reyes (con George Clooney); y como actriz de reparto ha participado en la película de Ron Pearlman Un premio para Tambor.

Además de su intensa carrera cinematográfica, Shawkat tiene diversos proyectos en espera para la pequeña pantalla. Recientemente ha finalizado (junto a Megan Mullally y Alicia Silverstone) la producción del piloto para la cadena ABC Bad Mothers Handbook, acerca de una mujer de treinta y tantos años que intenta educar a su hija adolescente al tiempo que cuida de su madre. También podremos ver a Shawkat de nuevo en la serie de gran éxito de USA Network Starter Wife, junto a Debra Messing. Interpreta el papel de una conflictiva adolescente que se hace amiga de Molly (Messing) y de Joan (Judy Davis) en un centro de rehabilitación.