Comenzó su carrera de actriz en Toronto, participando en el film Dead Ringers. Nacida en Edmonton, Canada, Jill estudió comedia de improvisación en el afamado Second City y también trabajó con una troupe de improvisación de comedia de Toronto, antes de obtener un papel en la producción en Broadway de The Buddy Holly Story.

Ya en Nueva York, Hennessy protagonizó The Paper, de Ron Howard. Sus créditos adicionales comprenden I Shot Andy Warhol, Chutney Popcorn, Most Wanted, A Smile Like Yours, Dead Broke, Row Your Boat, The Florentine, Two Ninas, Komodo, Autumn in New York y el taquillero éxito Exit Wounds. También escribió, dirigió, produjo e interpretó su propia película, The Acting Class. La última vez que la vimos en la pantalla cinematográfica fue en el proyecto de laboratorio de Sundance (de Robert Redford) Love in the Time of Money.

Hennessy, su esposo Paolo Mastropietro y Marco, el hijo de ambos, dividen su tiempo entre Los Angeles y Manhattan.